No entiendo mucho cómo lo tienes montado, pero te cuento lo que sé.
Las direcciones DNS las usan los clientes para resolver nombres de dominio. Un servidor DNS, también puede usar otros servidores DNS (es cliente de otros servidores), para resolver los nombres que no tiene en su conocimiento.
Tener más o menos DNS en más o menos interfaces.... no debería darte ningún problema, creo. Prueba a poner por ejemplo de servidor DNS, las de google: 8.8.8.8 y 8.8.4.4 en todas las interfaces a ver. Creo que te debería funcionar.